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Ancient Mysteries traite des anciens vampires, de la Brume de l'Eternité mais présente également une dizaine d'époques historiques qui ont marqué l'Histoire des non-vivants. Un deuxième livre, Ancient Bloodlines vient le compléter en décrivant de nombreuses Lignées de Sang évoquées dans le chapitre 4.

Après une nouvelle de 6 pages, Night, Winter and Death, les crédits (1 page), une page de titre intérieur, une de crédits et le sommaire (1 page), une Introduction (6 pages) explique le contenu et l'objectif du livre. Chaque chapitre commence par une double-page illustrée et une citation historique d'un vampire.

Le chapitre 1, Piercing the Fog of Eternity (16 pages), explique les conséquences de la Brume de l'Eternité (qui force les Anciens à la torpeur) sur l'individu, mais aussi à l'échelle de la société des Damnés, et la problématique d'une mémoire incertaine voire altérée par des rêves. Des conseils sont donnés pour que le meneur et les joueurs puissent gérer au mieux le passé trouble de personnages anciens, et développe les différents types de rêves et de cauchemars qu'un vampire expérimente lors d'une Torpeur.

Le chapitre 2, Unstuck from time (48 pages), explique comment jouer et interpréter des Anciens, du point de vue narratif et technique. Les auteurs parlent d'abord du choc des cultures : comment fait un vampire pour ne pas être perdu s'il se réveille dans une époque totalement différente de celle qu'il connaissait ? Plusieurs courts exemples sont donnés. Le chapitre présente ensuite les règles de création rapide et longue d'un personnage expérimenté, en soulignant les archétypes de personnalité que l'on retrouve chez beaucoup d'Anciens. Les auteurs donnent ensuite des conseils pour mener une chronique composée de personnages déjà bien vieux, en creusant leurs relations passées et leurs motivations. Quelques nouveaux Atouts spécifiques finissent le chapitre.

Le chapitre 3, Relics of the Past (18 pages), présente une galerie de personnages-non-joueurs, tous expérimentés :

• Asaremhet, un Ancien Egyptien, adorateur d'Osiris
• Melamkhisi, un vampire ayant combattu les Edimmu, terribles esprits de Sumer présentés dans le chapitre 4
• Sir Hermann, un chevalier Croisé des débuts de l'Invictus
• Mateu de Coya, une Diableriste ayant participé à la conquête du Nouveau Monde
• Joao Santo de Silva, un ancien navigateur et commerçant brézilien
• Dhanatavi, une Indoue noble obsédée par la pureté
• Elizabeth Fyvie, une adepte des cercles occultistes victoriens
• Sarah Patricia Reese, une vampire dont l'instinct maternel n'a pas pris la poussière
• Dr Renward Price-Mars, un professeur fou ayant expérimenté longuement sur une petite île
• Tzigane Dvorzsak, une ancienne de l'Ordo Dracul, exilée de la révolution roumaine
• Jacques LaRoche, un soldat ayant survécu aux tranchées de la Grande Guerre grâce à son Sire

Le chapitre 4, Flashpoints in History (76 pages), présente dix périodes historiques ayant marqué l'Histoire vampirique, de la plus récente à la plus ancienne. Chaque période est couverte sur 8 pages environ et alterne fragments de lettres et récits fictifs avec illustrations, rumeurs et liens avec notre présent :

• The Great War présente la Guerre 14-18 vue par les vampires et l'activité d'une cellule de chasseurs.
• The Montrose Party (XIXe Siècle) détaille la conquête de l'Ouest et la découverte d'une espèce inconnue de non-vivants.
• The Age of Treachery : (XIXe Siècle). L'empire Mughal en Inde était colonisé par les Britanniques, et les vampires des deux continents entraient en conflit.
• The Haïtian Revolution, (XVIIIe Siècle) met en scène des vampires Vaudou et leurs terribles esprits patrons les Loa.
• The Thirty Years Wars (XVIIe Siècle) raconte la terrible guerre intestine des vampires dans le Saint Empire Germanique.
• Iberian Nights (XVe Siècle) met en scène la flotte marchande de l'Empire Portugais, les Gremio de Corajoso et les vampires qui profitèrent de cette manne.
• The First Kingdom of Thailand (XIIIe Siècle) nous dévoile les mystères des Rois Naga dans la jungle thailandaise.
• The Crusades (XIIe Siècle) montre la formation de l'Invictus sur les cendres de la Camarilla romaine et du Saint Empire de la Nuit.
• Black Streets of Babylon (VIIe Siècle avant JC) dévoile le réveil de terribles esprits, les Edimmu, semblables aux Strix de Requiem for Rome, et du carnage qu'ils ont provoqué dans les nuits de Babylone.
• Ancient Egypt (XIIIe Siècle avant JC) révèle qui était le Pharaon solaire Akhenaton et quelle fut sa lutte contre les prêtres des autres dieux, manipulés par les vampires.

Le livre se termine par deux pages de publicités pour les Clanbooks et une page de publicité pour le supplément Night Horrors : Immortal Sinners.